Ультрасонография для оценки беременности у самок собак

Резюме

Ультрасонография может быть использована для диагностики беременности собак, определения срока беременности, оценки созревания плода и готовности к родам, мониторинга беременности с высоким риском, оценки дистресса плода, оценки сук при дистоции и определения пола плода. С улучшением качества и разрешающей способности ультразвуковых аппаратов, возможности клиницистов использовать ультразвук как неотъемлемую часть репродуктивной оценки всех аспектов беременности экспоненциально выросли. В этой статье рассматривается использование ультразвукового исследования в течение беременности и достижения в интерпретации полученных изображений.

1 ВСТУПЛЕНИЕ

Ультразвук начали рутинно использовать для диагностики беременности собак в 1980-х годах(England и соавт., 1990; Shille & Gontarek, 1985; Toal и соавт., 1986). Впоследствии, когда разрешение аппаратов улучшилось, их начали использовать для определения срока беременности, оценки здоровья и развития плода, определения пола плода, оценки и мониторинга беременности с высоким риском, помощи в определении готовности к родам, оценки суки при дистоции и планирования кесарева сечения.

Поскольку ультразвуковая технология продолжает развиваться и совершенствоваться, время первой визуализации структур плода становится все более ранним во время беременности(Kim & Son, 2007), и обнаруживается все больше деталей о развитии и структуре. Существует три основных ограничения ультразвуковой диагностики: (1) качество аппарата; (2) опыт оператора и (3) факторы пациента (количество волос, использование качественного ультразвукового геля, расслабление пациента, частота дыхания, кооперативное поведение и размер пациента).

2 ДИАГНОСТИКА БЕРЕМЕННОСТИ

Беременность можно диагностировать уже через 19 дней после всплеска лютеинизирующего гормона (ЛГ) в виде небольших сферических структур диаметром 1 мм; у некоторых животных сердцебиение заметно уже на 21-22 день, но всегда на 24 день после ЛГ (Рисунок 1а,b).(Cartee & Rowles, 1984; England и соавт, 1990; Yeager & Concannon, 1990) Чем раньше проводится ультразвуковое исследование, тем точнее можно оценить количество эмбрионов(Davidson & Baker, 2009; Lenard и соавт., 2007; Michel и соавт., 2011). Это связано с тем, что матка обычно движется по прямой траектории, и легче проследить за рогом от тела матки к яичнику. С увеличением гестационных пузырей труднее быть уверенным, что оператор не считает один и тот же эмбрион/плод под разными углами, что делает полученный подсчет менее точным. Важно помнить, что рога могут быть смещены другими органами брюшной полости (мочевым пузырем, толстой кишкой, наполненной фекалиями, кишечником, селезенкой), и это может изменить ожидаемую прямую траекторию, что затрудняет подсчет и делает его менее точным(Davidson & Baker, 2009). Кроме того, чем больше помет (>10 эмбрионов), тем легче подсчитать один и тот же эмбрион дважды, особенно вблизи места соединения туловища с бифуркацией, когда эмбрион движется с одной стороны живота на другую(Davidson & Baker, 2009). По этим причинам подсчет эмбрионов или плодов следует обозначать как оценку количества, оставляя фактический подсчет для рентгенограммы беременности.

Рисунок 1

Ультразвуковое изображение (а) 21-дневной беременности. Обратите внимание на круглую безэхогенную структуру в центре просвета матки. Ее диаметр составляет 3 мм. (b) 24-дневная беременность – обратите внимание на маленький эмбрион на дорсальной поверхности плодного мешка (на изображении вентрально); (c) 29-дневная беременность – обратите внимание на собственно эмбрион (*) в центре плодного мешка и оболочки желточного мешка (белые стрелки) справа от собственно эмбриона; (d) 33-дневная беременность – обратите внимание на появление плаценты (белые стрелки) и эмбрион, лежащий в центре закрученных краев. Эмбрион теперь биполярный, с головой (*) и туловищем (+).

3 ГЕСТАЦИОННЫЙ ВОЗРАСТ

3.1 Использование фетальных и внефетальных измерений

Можно измерить эмбриональные и внеплодные структуры, а также отслеживать развитие органов плода, используя идентификацию органов и их развитие для облегчения определения гестационного возраста (Таблицы 1 и 2).

ТАБЛИЦА 1. Формули для обчислення терміну вагітності у сук середніх та дрібних порід за допомогою екстраплодових структур.ВХП (малий розмір)

ДДП (мм – 68,88)/1,53 (Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

ДДП = 63,2 – (18,58 + 0,71 × мм) мальтійський (Son та співавт., 2001)

ДДП (йоркширський тер’єр) = 63,4 – (18,92 + 0,65 × мм) (Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2011; Son та співавт., 2001)

ДДП (мініатюрна) = (0,62887 × мм) – 44,04 (Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2018).

ВХП (середній розмір)

ГВ = 19,66 + 6,27 × (см) (Yeager та співавт., 1992)

ГВ = (6 × см) + 20 (Nyland & Mattoon, 2002)

ДДП = (мм – 82,13)/1,8 (Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

ВХП (велика/велетенська)

ДДП (велика) = (мм – 105,1)/2,5 (Alonge, Beccaglia та співавт., 2016; Alonge, Mauri та співавт., 2016; Siena & Milani, 2021)

ДДП (гігантська) = (мм – 88,1)/1,9 (Alonge, Beccaglia та співавт., 2016; Alonge, Mauri та співавт., 2016; Siena & Milani, 2021)

ДДП (німецька вівчарка) = 44,76 – (4,34 × см) (Groppetti та ін., 2015; Siena & Milani, 2021)

ДДП (золотистий ретривер) = (мм – 84,66)/1,86 (Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2011)

ЗДМ (малий розмір)

ДДП = (мм – 85,17)/1,83 (Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

ЗДМ (середній розмір)

ГВ = 17,39 + 4,98 × см (Yeager та співавт., 1992)

ДДП= (мм – 80,78)/1,57 (Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

Товщина плаценти

Товщина плаценти (см) (суки всіх розмірів) = 0,021× – 0,314; де × = гестаційний вік (Maldonado та співавт., 2012; Siena & Milani, 2021)

ДДП (малий розмір) = (Товщина плаценти [мм] – 5,8)/0,12 (Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

ДДП (середній розмір) = (Товщина плаценти [мм] – 18,99)/0,45 (Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

Скорочення: ДДП – дні до пологів, розраховані на основі тривалості вагітності 65 +/- 2 дні; якщо не вказано конкретно, це означає, що формула не пов’язана з конкретною породою; ГВ – гестаційний вік, розрахований на основі днів після сплеску ЛГ +/- 2 дні; ВХП – внутрішньохоріональна порожнина; ЗДМ – зовнішній діаметр матки.

ТАБЛИЦА 1. Формулы для вычисления срока беременности у сук средних и мелких пород с помощью экстраплодовых структур.ВХП (малый размер)

ДДП (мм – 68,88)/1,53(Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

ДДП = 63,2 – (18,58 + 0,71 × мм) мальтийский(Son и соавт., 2001)

ДДП (йоркширский терьер) = 63,4 – (18,92 + 0,65 × мм)(Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2011; Son и соавт., 2001)

ДДП (миниатюрная) = (0,62887 × мм) – 44,04(Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2018).

ВХП (средний размер)

ГВ = 19,66 + 6,27 × (см)(Yeager и соавт., 1992)

ГВ = (6 × см) + 20(Nyland & Mattoon, 2002)

ДДП = (мм – 82,13)/1,8(Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000;Siena & Milani, 2021)

ВХП (большая/великанская)

ДДП (большая) = (мм – 105,1)/2,5(Alonge, Beccaglia и соавт., 2016; Alonge, Mauri и соавт., 2016; Siena & Milani, 2021)

ДДП (гигантская) = (мм – 88,1)/1,9(Alonge, Beccaglia и соавт., 2016; Alonge, Mauri и соавт., 2016; Siena & Milani, 2021)

ДДП (немецкая овчарка) = 44,76 – (4,34 × см)(Groppetti и др., 2015; Siena & Milani, 2021)

ДДП (золотистый ретривер) = (мм – 84,66)/1,86(Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2011)

ЗДМ (малый размер)

ДДП = (мм – 85,17)/1,83(Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

ЗДМ (средний размер)

ГВ = 17,39 + 4,98 × см(Yeager и соавт., 1992)

ДДП = (мм – 80,78)/1,57(Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

Толщина плаценты

Толщина плаценты (см) (суки всех размеров) = 0,021× – 0,314; где × = гестационный возраст(Maldonado и соавт., 2012; Siena & Milani, 2021)

ДДП (малый размер) = (Толщина плаценты [мм] – 5,8)/0,12(Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

ДДП (средний размер) = (Толщина плаценты [мм] – 18,99)/0,45(Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

Сокращения: ДДП – дни до родов, рассчитанные на основе продолжительности беременности 65 +/- 2 дня; если не указано конкретно, это означает, что формула не связана с конкретной породой; ГВ – гестационный возраст, рассчитанный на основе дней после всплеска ЛГ +/- 2 дня; ВХП – внутрихориональная полость; ВДМ – наружный диаметр матки.

ТАБЛИЦА 2. Формулы для расчета срока беременности у сук малых, средних и крупных пород по структурам плода.

КТР (средний размер)

ГВ = (3 × КТР) + 27(Nyland & Mattoon, 2002)

ГВ = 24,64 + 4,54 × см – 0,24 × см2(Luvoni & Beccaglia, 2006; Siena & Milani, 2021; Yeager и соавт., 1992)

КТР (большой размер)

ДДП (немецкая овчарка) = -35,41 + (2,1 × см)(Cecchetto и соавт., 2017; Siena & Milani, 2021)

БПД (малый размер)

ДДП = (мм – 25,11)/0,61(Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000)

ДДП (мальтийская болонка) = 63,2 – (24,7 + 1,54 × мм)(Son и соавт., 2001)

МПККТ (йоркширский терьер) = 63,4 – (23,89 + 1,63 × мм)(Son и соавт., 2001)

ДДП (йоркширский терьер) = (мм – 24,5)/0,62(Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2011)

ДДП (чихуахуа) = -15,46 × см + 38,72(Siena & Milani, 2021; Vieira и соавт., 2020).

ДДП (миниатюрный) = (1,6190 × мм) – 39,70(Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2018)

БПД (средний размер)

ГВ = (15 × HD) + 20(Nyland & Mattoon, 2002)

ГВ = 21,08 + 14,88 × см – 0,11 × см2(Yeager и соавт., 1992)

ДДП = (мм – 29,18)/0,7(Luvoni & Beccaglia, 2006; Luvoni & Grioni, 2000; Siena & Milani, 2021)

БПД (большой размер)

ДДП = (мм – 30)/0,8 (Alonge, Beccaglia и др., 2016; Alonge, Mauri и др., 2016; Siena & Milani, 2021)

ДДП (немецкая овчарка) = 38,65- (12,86 × см) (Groppetti и др., 2015; Siena & Milani, 2021)

ДДП (золотистый ретривер) = (мм – 31,19)/0,8 (Siena & Milani, 2021; Socha & Janowski, 2011)

БПД (гигантский размер)

ДДП = (мм – 29)/0,7 (Alonge, Beccaglia и др., 2016; Alonge, Mauri и др., 2016; Siena & Milani, 2021)

ДТ (средний размер)

ГВ = (7 × ДТ) + 29 (Nyland & Mattoon, 2002)

ГВ = 22,89 + 12,75 × см – 1,17 × см2 (Luvoni & Beccaglia, 2006; Siena & Milani, 2021; Yeager и соавт., 1992)

ДТ (большой размер)

ДДП (немецкая овчарка) = -34,92 + (5,41 × см) (Cecchetto и др., 2017; Siena & Milani, 2021)

ДТ ± БПД

ГВ = (6 × БПД) + (3 × ДТ) + 30 (Nyland & Mattoon, 2002)

ДДП = 34,27-5,89 × БПД (см) – 2,77 × ДТ (см) (England & Allen, 1990; Luvoni & Beccaglia, 2006; Siena & Milani, 2021)

Длина почки (3-26 кг)

ДДП = 27,414-11,771 × см (Gil и соавт., 2018; Siena & Milani, 2021)

ДПТВ (малый размер)

ДБП = (мм – 10,11)/0,24 (Beccaglia & Luvoni, 2004; Beccaglia и соавт., 2008; Siena & Milani, 2021)

ГЧДТП (средний размер)

ДДП = (мм – 14,15)/0,4 (Beccaglia и соавт., 2008; Beccaglia & Luvoni, 2004; Siena & Milani, 2021)

ГЧДТП (большой размер)

ДДП = (мм – 10,27)/0,24 (Beccaglia и соавт., 2008; Beccaglia & Luvoni, 2004; Siena & Milani, 2021)

ДДП (немецкая овчарка) = -33,56 + (28,38 × см) (Cecchetto и соавт., 2017; Siena & Milani, 2021)

Формула гестационного старения брахицефальных сук (7-13 кг) (Maronezi и соавт., 2021)

• Сокращения: ДИА ЖИВ, диаметр живота; ДТ, диаметр туловища; БПД, бипариетальный диаметр; КТР, копчико-теменной размер; ДДП, количество дней до родов, рассчитывается на основе продолжительности беременности 65 +/- 2 дня; если не указано специально, формула не связана с конкретной породой; ГЧДТП, глубокая часть диэнцефально-теленцефального пузырька; ДБК, длина бедренной кости; ГВ, гестационный возраст рассчитывается на основе дней после всплеска ЛГ +/- 2 дня; СД, срок беременности в днях; ДПК, длина плечевой кости; ВП, высота почки; ДЛК, длина лучевой кости; ДБК, длина большеберцовой кости.

БПД – ГВ= 22.4 + 1.5 × БПД

Пром – ГВ= 35.2 + 1.6 × Луч

ДБК- ГВ = 34.6 + 1.6 × ДБК

ДИА ЖИЛ – ГВ= 29,8 + 0,75 × АД

ДБК – ГВ= 33,6 + 1,4 × ДСК

Плеч- GA -34.5 + 1.5 × плеч

ВП- ГВ= 33.4 + 2.1 × ВП

Сокращение: ДИА ЖИВ, диаметр живота; ДТ, диаметр туловища; БПД, бипариетальный диаметр; КТР, копчиково-теменной размер; ДДП, количество дней до родов, рассчитывается на основе продолжительности беременности 65 +/- 2 дня; если не указано специально, формула не связана с конкретной породой; ГЧДТП, глубокая часть диэнцефально-теленцефального пузырька; ДСК, длина бедренной кости; ГА, гестационный возраст рассчитывается на основе дней после всплеска ЛГ +/- 2 дня; СД, срок беременности в днях; Плеч, длина плечевой кости; ВП, высота почки; Луч, длина лучевой кости; ДБК, длина большеберцовой кости.

Как отмечалось ранее, беременность можно диагностировать уже на 19-21 день гестации, когда диаметр зародыша составляет примерно 1 мм (Рисунок 1а) (Конкеннон, 2000; England и соавт., 1990; Мишель и др., 2011; Nyland & Mattoon, 2002; Shille & Gontarek, 1985; Yeager & Concannon, 1990). Эмбрион впервые замечают в гестационном мешке на 25-26 день после всплеска ЛГ (Concannon, 2000; Davidson & Baker, 2009; England и соавт., 1990; Kim & Son, 2007; Levstein-Volanski, 2008; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт., 1992) (Рисунок 1b) (Рисунок 1b). Он имеет продолговатую форму и прилегает к стенке матки. Сердцебиение впервые заметно на 23-26 день, когда эмбриональная масса имеет длину 1-4 мм и прилегает к стенке гестационного мешка (Concannon, 2000; Davidson & Baker, 2009; England и соавт., 1990; Levstein-Volanski, 2008; Michel и соавт., 2011; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager & Concannon, 1990; Yeager и соавт., 1992). Сердцебиение обычно отмечается либо в первый день, когда эмбрион становится видимым, либо на следующий день (Yeager & Concannon, 1990). На 27-28 день эмбрион отходит от стенки эндометрия и кажется подвешенным плодными оболочками, причем желточный мешок является большей из двух полостей (Concannon, 2000; England и соавт., 1990; Levstein-Volanski, 2008; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт., 1992) (Рисунок 1c) (Рисунок 1c). Плаценту можно увидеть уже на 26-27 день как отдельную структуру, выстилающую матку; на 29-31 день она становится зональной, а на 32-34 день ее края закручиваются внутрь (Рисунок 1d) (Concannon, 2000; England и соавт., 1990; Kim & Son, 2007; Levstein-Volanski, 2008; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт., 1992). Эмбрион располагается в полости хориона в зависимости на 29-33 день, а желточный мешок в это время приобретает трубчатый вид, поскольку он сокращается (Concannon, 2000; England и соавт., 1990; Levstein-Volanski, 2008; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт., 1992).

Измерение для определения срока беременности является более точным, когда сука имеет менее 37 дней беременности (Beccaglia & Luvoni, 2006; England и соавт., 1990; Kutzler и соавт., 2003; Michel и соавт., 2011; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт., 1992). Между 19 и 37 днями гестации можно легко измерить диаметр плодного мешка (внутренняя полость хориона, ВПХ или внешняя полость хориона, ВПХ) или теменно-головную длину (ДГК) плода (Рисунок 2а,b) (Beccaglia и соавт, 2006; Cartee & Rowles, 1984; England и соавт., 1990; Luvoni & Grioni, 2000; Michel и соавт., 2011; Nyland & Mattoon, 2002; Shille & Gontarek, 1985; Son и соавт., 2001; Yeager и соавт., 1992). Существует меньшая погрешность при использовании ТКР по сравнению с ЗХП из-за четкой границы между безэховой жидкостью в плодном пузыре и эндометрием.

Рисунок 2

(а) Измерение внутрихориальной полости (ВХП) путем проведения двух перпендикулярных линий через центр гестационного мешка с собственно эмбрионом, расположенным по центру изображения; (b) Измерение копчико-теменного размера – маркер размещают в сагиттальной плоскости без сгибания эмбриона, измеряя от наиболее ростральной части головы до основания хвоста.

Если сука имеет более 37 дней беременности, для определения гестационного возраста плода используют измерения бипариетального диаметра (БПД), диаметра тела (ДТ), глубокой части диэнцефально-теленцефального пузырька плода (ГЧДТП), длины бедренной кости, длины плечевой кости, длины большеберцовой кости и длины почки (Рисунок 3а,b) (Beccaglia & Luvoni, 2004; Beccaglia & Luvoni, 2006; Beccaglia & Luvoni, 2012; Gil и соавт. , 2018; Kutzler и соавт, 2003; Maronezi и соавт., 2021; Son и соавт., 2001). Несмотря на весь прогресс, достигнутый в использовании различных измерений плода, БПД и ДТ остаются наиболее точными из всех имеющихся формул для прогнозирования даты родов во всех породах. Следует учитывать размер суки (мелкая, средняя, крупная, гигантская порода) и делать поправки на рассчитанный гестационный возраст.

Рисунок 3

(a) Бипариетальный диаметр – измерение проводится в самой широкой части черепа (теменная кость), где симметрично видны обе орбиты; (b) Диаметр тела – измерение проводится двумя перпендикулярными линиями в самой широкой части живота, где печень и желудок видны в одном поле. Желудок (*) является неэхогенным, а печень гиперэхогенная рядом с желудком, и кишечник виден рядом с печенью.

При измерении плодных пузырей для ТПР или ЗХП следует провести 2 измерения в поперечной плоскости под углом 90° друг к другу (Рисунок 2а) и усреднить эти значения перед использованием предоставленных формул (Таблица 1) (Beccaglia и соавт., 2006; Kutzler и соавт., 2003; Luvoni & Grioni, 2000; Michel и соавт., 2011; Son и соавт., 2001). Копчиково-теменной размер измеряется в сагиттальной плоскости от наиболее ростральной части головы до основания хвоста (Рисунок 2b). Для БПД изображение должно быть в средней сагиттальной плоскости, а маркеры размещены на теменных костях симметрично с обеих сторон черепа плода (Рисунок 3а) (Beccaglia & Luvoni, 2006; Beccaglia и соавт., 2006; England и соавт., 1990; Luvoni & Grioni, 2000; Michel и соавт., 2011; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт., 1992). Измерение ДТ следует проводить в самой широкой части живота плода (на уровне желудка и печени) (Beccaglia & Luvoni, 2006; Beccaglia и соавт., 2006; England и соавт., 1990; Michel и соавт., 2011; Luvoni & Grioni, 2000; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт., 1992). Два измерения в поперечной плоскости должны быть получены под углом 90° друг к другу (Рисунок 3b), и эти измерения усредняются перед использованием по формулам, приведенным в табл. 2 (Beccaglia и соавт. 2006; Levstein-Volanski, 2008; Son и соавт., 2001). Измерение длины и высоты почек проводят в сагиттальной плоскости, измеряя обе почки и усредняя результаты измерений в любое время после 39 недель беременности (Gil и соавт., 2018; Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и др., 2022). Длина большеберцовой и бедренной костей была измерена у брахицефальных плодов и измеряется в продольной плоскости после 35-го дня гестационного возраста (Maronezi и соавт., 2021).

Глубокую часть диэнцефально-теленцефального пузырька плода (ГЧДТП) можно визуализировать с 35-го дня гестации до 58-го дня гестации как симметричную безэховую область, просматриваемую на сагиттальной срединной линии черепа плода, и используется для определения гестационного возраста (Beccaglia и соавт., 2008; Beccaglia & Luvoni, 2004) (Рисунок 4а,b). ГЧДТП представляет собой эмбриональный таламус и первичные базальные ядра (Beccaglia & Luvoni, 2004; Beccaglia и соавт., 2008). Размер ГЧДТП зависит от размера суки, и формулы гестационного возраста были определены для малых (<10 кг), средних (11-25 кг) и больших (26-40 кг) сук (Таблица 2) (Beccaglia и соавт., 2008; Beccaglia & Luvoni, 2004).

Рисунок 4

(a) Біпарієтальний діаметр – вимір проводиться в найширшій частині черепа (тім’яна кістка), де симетрично видно обидві орбіти; (b) Діаметр тіла – вимір проводиться двома перпендикулярними лініями в найширшій частині живота, де печінку і шлунок видно в одному полі. Шлунок (*) є неехогенним, а печінка гіперехогенна поруч зі шлунком, і кишківник видно поруч із печінкою.

При вимірюванні плодових міхурів для ТПР або ЗХП слід провести 2 виміри в поперечній площині під кутом 90° один до одного (Малюнок 2а) та усереднити ці значення перед використанням наданих формул (Таблиця 1) (Beccaglia і співавт., 2006; Kutzler і співавт., 2003; Luvoni & Grioni, 2000; Michel і співавт., 2011; Son і співавт., 2001). Куприково-тім’яний розмір вимірюється в сагітальній площині від найбільш ростральної частини голови до основи хвоста (Малюнок 2b). Для БПД зображення повинно бути в середній сагітальній площині, а маркери розміщені на тім’яних кістках симетрично по обидва боки черепа плода (Малюнок 3а) (Beccaglia & Luvoni, 2006; Beccaglia & співавт., 2006; England & співавт., 1990; Luvoni & Grioni, 2000; Michel & співавт., 2011; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager & співавт., 1992). Вимірювання ДТ слід проводити в найширшій частині живота плода (на рівні шлунка та печінки) (Beccaglia & Luvoni, 2006; Beccaglia & співавт., 2006; England & співавт., 1990; Michel & співавт., 2011; Luvoni & Grioni, 2000; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager & співавт., 1992). Два виміри в поперечній площині мають бути отримані під кутом 90° один до одного (Малюнок 3b), і ці виміри усереднюють перед використанням за формулами, наведеними в табл. 2 (Beccaglia і співавт. 2006; Levstein-Volanski, 2008; Son і співавт., 2001). Вимірювання довжини та висоти нирок проводять у сагітальній площині, вимірюючи обидві нирки та усереднюючи результати вимірювань у будь-який час після 39 тижнів вагітності (Gil і співавт., 2018; Siena, Corrò і співавт., 2022; Siena, di Nardo і співавт., 2022; Siena, Romagnoli та ін., 2022). Довжина великогомілкової та стегнової кісток була виміряна у брахіцефальних плодів і вимірюється в поздовжній площині після 35-го дня гестаційного віку (Maronezi і співавт., 2021).

Глибоку частину діенцефально-теленцефального пухирця плода (ГЧДТП) можна візуалізувати з 35-го дня гестації до 58-го дня гестації як симетричну безлунну ділянку, яку можна переглянути на сагітальній серединній лінії черепа плода, і використовується для визначення гестаційного віку (Beccaglia та співавт., 2008; Beccaglia & Luvoni, 2004) (Мал. 4а, b) (Мал. 4а, b). ГЧДТП являє собою ембріональний таламус і первинні базальні ядра (Beccaglia & Luvoni, 2004; Beccaglia і співавт., 2008). Розмір ГЧДТП залежить від розміру суки, і формули гестаційного віку було визначено для малих (<10 кг), середніх (11-25 кг) і великих (26-40 кг) сук (Таблиця 2) (Beccaglia і співавт., 2008; Beccaglia & Luvoni, 2004).

3.2 Использование эмбрионального развития органов

Использование датчика с частотой 6,5-12,5 МГц идеально подходит для оценки развития органов плода и расчета гестационного возраста (Concannon, 2000; England и соавт., 1990; Levstein-Volanski, 2008; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт., 1992). Серийное обследование может предоставить более точную информацию, чем однократное, а обследование нескольких плодов лучше, чем 1 или 2 (Michel и соавт., 2011; Groppetti и соавт., 2015).

Мочевой пузырь впервые виден между 35 и 39 днями; желудок – между 36 и 39 днями; почки и глаза – между 39 и 47 днями; а кишечник – между 57 и 63 днями (Рисунок 4b). (Конкеннон, 2000; England и соавт., 1990; Ким и Сон, 2007; Левштейн-Волански, 2008; Найланд и Маттун, 2002; Егерь и соавт., 1992). Легкие становятся более гиперэхогенными, чем печень, между 38 и 42 днями, а печень становится более гиперэхогенной, чем другие органы брюшной полости, между 39 и 47 днями (Рисунок 4d,e) (Конкеннон, 2000; England и соавт., 1990; Ким и Сон, 2007; Левштейн-Волански, 2008; Найланд и Маттун, 2002; Йегер и соавт., 1992).

Почки созревают ультрасонографически по мере прогрессирования беременности, первоначально гипоэхогенные по сравнению с остальным содержимым брюшной полости и имеют заметные безэхогенные лоханки (Рисунок 5а) (Concannon, 2000; Gil и соавт, 2018; Nyland & Mattoon, 2002; Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022; Yeager и соавт., 1992). Почечная кора дифференцируется от мозгового вещества по мере того, как продолжается созревание и лоханки становятся менее расширенными (Gil и соавт., 2018; Nyland & Mattoon, 2002; Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). Почечная кора истончается, в то время как мозговое вещество и почечная лоханка становятся все более заметными к сроку родов (Рисунок 5b) (Gil и соавт., 2018; Nyland & Mattoon, 2002). Развитие почек плода можно разделить на четыре отдельные фазы в зависимости от гестационного возраста, начиная с 39 до 43 дней гестации (Gil и соавт., 2018; Siena, Corrò и др., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). 1-й период – от 20 до 24 ДДП (дней до родов); 2-й период – 16-20 ДДП; 3-й период – 11-15 ДДП; 4-й период – 1-5 ДДП. Почка плода изменяется от структуры, в которой нельзя дифференцировать почечную кору и мозговое вещество (период 1), до напоминающей орган взрослого человека (период 4).

Рисунок 5

Развитие почек: (а) почка плода (-2 от момента отлупления), обозначенная белыми точками, расположенная в центре и дорсально на изображении с четкой кортикомедуллярной структурой и несколько расширенной почечной лоханкой; (b) почка плода (в день рождения), обозначенная белыми точками, расположенная в центре и дорсально на изображении с заметно более выраженной кортикомедуллярной структурой и без расширения почечной лоханки.

Длина почки плода может быть использована для точного определения гестационного возраста беременности (Gil и соавт., 2018). Толщина коркового вещества почки (ТК), толщина мозгового вещества (ТМ) и соотношение ТК/ТМ также могут быть использованы для определения гестационного возраста плода (Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). Длину почки следует измерять в продольном сканировании в точке наибольшей длины одной почки (Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). Измерение коркового и мозгового вещества следует проводить на средней линии длины почки в продольном сканировании в том же месте, где проводятся измерения длины (Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022).

Кишечник можно визуализировать с 39 по 43 день беременности, но визуализация различных слоев невозможна до 48-54 дня, и эти слои становятся все более заметными к концу срока (Рисунок 6a-c) (Concannon, 2000; Gil, Garcia, & Froes, 2015; Nyland & Mattoon, 2002; Yeager и соавт, 1992) (Milani и др, 2020; Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). У плода поверхностная слизистая оболочка гиперэхогенная, слизистая, подслизистая и мышцы гипоэхогенные, а серозная оболочка гиперэхогенная (Gil, Garcia, Giannico, & Froes, 2015; Milani и соавт., 2020; Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). Перистальтика становится легко заметной и все более последовательной между 62 и 64 днями (Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). Существует четыре стадии развития кишечника, начиная с 39 дней гестационного возраста (Gil, Garcia, & Froes, 2015). Период 1 – от 19 до 24 ДДП; период 2 – 14-19 ДДП; период 3 – 8-15 ДДП; период 4 – 1-6 ДДП. Кишечник плода меняется от структуры, в которой невозможно дифференцировать кишечные слои (период 1), до структуры, напоминающей орган взрослого человека (период 4) (Gil и др., 2018; Milani и др., 2020).

Рисунок 6

Развитие кишечника (белые стрелки окружают кишечник). (а) Развитие кишечника на -2 недели от дня окрола – обратите внимание на различение трех слоев кишечника; (b) развитие кишечника на -1 неделю от дня рождения – обратите внимание на прогрессирование различения трех слоев кишечника; (с) развитие кишечника в день рождения – обратите внимание на дальнейшее прогрессирование расслоения кишечника.

Возможно, перистальтику легче увидеть у мелких пород собак (Gil, Garcia, & Froes, 2015; Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). Не все плоды в выводке могут демонстрировать перистальтику одновременно (Milani и соавт., 2020). Одышка может затруднять визуализацию перистальтики (Milani и соавт., 2020; Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). Если видны все слои кишечника и перистальтика стабильно выражена при серийных исследованиях, выживаемость плода ex utero должна быть хорошей (Gil, Garcia, & Froes, 2015; Milani и соавт., 2020; Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и соавт., 2022). Важно помнить, что просто наличие полного развития кишечника и перистальтики не гарантирует готовности к родам, поскольку у некоторых сук, которые рожали естественным путем, проходило 4 дня с момента, когда перистальтика была заметной и развитие кишечника считалось завершенным, и еще 2 дня после этого проходило до дистресса плода, о чем свидетельствовало падение частоты сердечных сокращений плода (ЧСС) (Gil, Garcia, & Froes, 2015).

Толщина плаценты может быть использована для определения гестационного возраста путем измерения внешнего слоя плаценты в продольном/поперечном разрезе, перпендикулярном к плоскости плаценты (Maldonado и соавт., 2012). Он является точным для сук всех размеров, а формулы приведены в таблице 1 (Maldonado и соавт., 2012).

4 ОПРЕДЕЛЕНИЕ ПОЛА ПЛОДА

Определение пола плода возможно с 55-го дня до родов (Gil, Garcia, Giannico, & Froes, 2015). Область промежности плода сканируется в продольной плоскости. Лучшее изображение получают, когда плод находится в вентральном предлежании с согнутыми тазовыми конечностями и параллельными крыльями подвздошных костей (Gil, Garcia, Giannico, & Froes, 2015). Эмбрионы женского пола идентифицируются по наличию 2 гиперэхогенных линий, которые соединяются спереди и имеют треугольную форму, и центральной гиперэхогенной линии (губы вульвы) (Рисунок 7а,b). Эмбрионы мужского пола идентифицируются по центральной гиперэхогенной линии каудально от паховой области (представляет пенис/препуций) (Gil, Garcia, Giannico, & Froes, 2015). В некоторых случаях можно визуализировать конец препуция (Рисунок 7c,d). Чем больше плодов, тем ниже точность определения пола плода для всех плодов, поскольку в брюшной полости остается меньше места, и поэтому движение плода уменьшается, что делает менее вероятным расположение плода в плоскости, необходимой для визуализации наружных половых органов (Gil, Garcia, Giannico, & Froes, 2015).

Рисунок 7

Половая принадлежность плода: (а) плод женского пола – вентральная децибитальная позиция – между задними ножками видна вульва в виде треугольной структуры с центральной гиперэхогенной линией; (b) то же изображение, но со стрелкой, указывающей на вентральную спайку вульвы; (с) плод мужского пола – вентральная децибитальная позиция – между задними ножками проходит гиперэхогенная линия, изображающая пенис/препуций; (d) то же изображение, но с белой стрелкой, указывающей на пенис/препуций.

5 ДОППЛЕРОГРАФІЙ КРОВОНОСНИХ СУДИН МАТЕРІ ТА ПЛОДУ

5 ДОППЛЕРОГРАФИЙ КРОВЕНОСНЫХ СОСУДОВ МАТЕРИ И ПЛОДА

Замечательный обзор цветного допплеровского ультразвукового исследования репродуктивного тракта состоит из двух частей: (1) технические аспекты (Carvalho, Magalhães, Martins, и соавт., 2021) и (2) использование в рутине (Carvalho, Magalhães, Magalhães, и соавт., 2021). Использование УЗИ допплерографии во время беременности является трудоемким и требует большого опыта, в частности для обеспечения правильных углов при измерении кровотока (углы более 65 градусов следует отбросить, а в идеале – углы от 0 до 20) (Carvalho, Magalhães, Magalhães, и соавт., 2021; Carvalho, Magalhães, Martins, и соавт., 2021; Di Salvo и соавт., 2006). Взаимосвязь между гестационным возрастом, размером плода, самочувствием плода и характеристиками кровотока в маточной артерии может помочь в оценке готовности плода к родам (Miranda & Domingues, 2010). Цветная и спектральная (триплексная) допплерография может быть использована для оценки кровотока через маточную артерию (Ua), пупочную артерию (Uma) с помощью резистивного индекса (РИ) и индекса пульсации (ИП), а также изменений диастолической выемки и диастолического потока через эти сосуды (Рисунок 8a-d) (Di Salvo и др., 2006; Miranda & Domingues, 2010). Для этих исследований лучше всего использовать сканеры с диапазоном 5-12 МГц (Miranda & Domingues, 2010). Трудно измерить один и тот же сосуд в одном и том же месте у одного и того же плода при беременности собак во время серийных обследований из-за наличия нескольких плодов и изменения положения рогов матки во время беременности, поэтому, если плод или плоды не определены как аномальные на основе внутриутробного развития, может быть сложно проследить за одним плодом и последующими изменениями кровотока в сосудах (Nautrup, 1998). Чаще всего измеряют три параметра:

• РИ = пиковая систолическая скорость – конечная диастолическая скорость/пиковая систолическая скорость (Miranda & Domingues, 2010)
• ПИ = пиковая систолическая скорость – конечная диастолическая скорость/средняя скорость (Miranda & Domingues, 2010)
• Соотношение A:B = пиковая систолическая скорость/конечная диастолическая скорость (Nautrup, 1998)

RI, PI и соотношение A:B уменьшаются с ростом срока беременности, что указывает на перфузию в сосудах, вероятно, связанную с повышенными потребностями плода в питательных веществах (Di Salvo и др., 2006; Miranda & Domingues, 2010; Nautrup, 1998). Перфузия в пупочной артерии увеличивается, начиная с 5-й недели беременности, из-за растущих потребностей увеличивающейся матки и прогрессирования беременности (Di Salvo и др., 2006; Sridevi, 2013; Umamageswari и соавт., 2018). RI и PI снижаются с 5 по 8 неделю беременности из-за увеличения перфузии (Di Salvo и др., 2006; Ramasamy и др., 2016; Sridevi, 2013; Umamageswari и др., 2018). У сук мелких пород диапазон значений RI составлял 0,64-0,79 в 30-дневном возрасте беременности и уменьшался до 0,52-0,66 в 60-дневном возрасте беременности (Batista и соавт., 2018). Диастолический поток в матке появляется на день -21 +/- 1 день до родов, а диастолическая выемка в матке исчезает на день – 16 +/- 5 дней и – 21 +/- 1 день (Miranda & Domingues, 2010).

Рисунок 8

(а) допплеровский индекс резистентности маточной артерии (ИР) – видно диастолическое смещение (белая стрелка); (b) допплеровский индекс пульсации маточной артерии (ИП) – видно диастолическое смещение (белая стрелка); (с) допплеровский ИР и ИП без диастолического смещения; (d) допплеровский ИП пупочной артерии с диастолическим смещением (белая стрелка).

Отсутствие диастолического потока Uma вместе с повышением ИР и ИП указывают на высокое сопротивление кровотоку и могут свидетельствовать о задержке внутриутробного роста, что может повлиять на благополучие плода (Рисунок 8) (Miranda & Domingues, 2010). Аномальная плацентация и инвазия трофобласта могут привести к аномальным формам волн Ua и Uma (PSV увеличивается, но EDV перестает увеличиваться, когда RI начинает расти) и увеличение ИР и ИП (Blanco и соавт., 2008; Blanco и соавт., 2009; Blanco и соавт., 2011; Gaikwad и др., 2020; Miranda & Domingues, 2010). При патологической беременности почечный индекс плода также увеличивается, что указывает на снижение перфузии к почкам плода, в то время как внутренний сонный кровоток плода увеличивается (эффект щажения мозга) (Blanco и соавт., 2011). Одновременное измерение размеров тела плода (БПД и ДТ) вместе с последовательным измерением кровотока Ua и Uma может помочь оценить благополучие плода и может быть использовано для определения наличия стресса у плода, что может повлиять на принятие решения о дне проведения кесарева сечения (Miranda & Domingues, 2010). ИР снижается с -4-го дня до -1-го перед родами у здоровых сук, но затем возрастает в последние 24 часа беременности (Giannico и соавт., 2015).

В аорте плода наблюдается повышенное сопротивление, что отражает компенсаторную вазоконстрикцию в течение 5-8 недель беременности. Это отражается в увеличении PSV и EDV и уменьшении ИР и ИП. Сначала на 5 неделе в брюшной аорте плода отсутствует диастолический поток, но начиная с 6 недели отмечается медленный диастолический поток (Umamageswari и соавт., 2018). В почечных артериях плода наблюдается увеличение ПСШ и КДШ и постоянные ПИ и ИР с 5 по 8 неделю беременности (Feliciano и соавт., 2014). В средней мозговой артерии плода наблюдается увеличение ПСШ и КДШ и уменьшение ИП и ИР с 5-й по 8-ю неделю беременности (Feliciano и соавт., 2013).

5.1 Ультразвуковое исследование с контрастным усилением

Контрастно-усиленное УЗИ, (КПУЗИ), использует микропузырьки, наполненные газом, вводимые внутривенно, для отслеживания перфузии сосудистого русла тканей в реальном времени (Orlandi и соавт., 2019). Он недавно был внедрен в ветеринарную медицину и может быть использован для оценки плацентарного кровотока (Orlandi и соавт., 2019). Микропузырьки не пересекают эндотелий и, таким образом, остаются в кровотоке дамбы и не попадают к плодам (Orlandi и соавт., 2019). Очевидных мутагенных или тератогенных эффектов контрастного вещества не обнаружено. Краевые гематомы не усиливаются контрастированием, а только центрально расположенные участки плаценты (Orlandi и соавт., 2019). Использование КПУЗИ может быть полезным для определения состояний, которые влияют на кровоток через плаценту, что может угрожать здоровью беременности (например, угроза прерывания беременности) (Orlandi и соавт., 2019).

6 ОЦЕНКА БЕРЕМЕННОСТИ ВЫСОКОГО РИСКА

В случаях, когда суки имеют в анамнезе неспособность к зачатию, предыдущие аборты (полные или частичные), выделения из влагалища во время беременности (геморрагические или гнойные) или предыдущие приплоды с малыми для гестационного возраста плодами, ультразвуковое исследование является неотъемлемой частью мониторинга беременности. Очевидно, что в этих случаях управление размножением имеет решающее значение и будет отличаться в зависимости от конкретного случая. Знание того, когда началась овуляция, гарантирует, что пациентка будет обследована как можно раньше, чтобы определить: (1) беременна ли сука; (2) количество и состояние здоровья каждого эмбриона; (3) наличие любых абсорбционных участков, отека эндометрия, люминальной жидкости или кист. Важно обязательно оценить состояние стенки матки между местами имплантации, а также плодные пузыри или места абсорбции. В некоторых случаях эндометрит (жидкость или отек) будет заметен между плодными пузырями еще до того, как он затронет любой из них.

Знание ожидаемого срока беременности важно для того, чтобы иметь возможность оценить задержку внутриутробного развития (England & Russo, 2006). Задержка или медленное развитие эмбриона или меньшие, чем обычно, размеры плодного пузыря должны повысить уровень беспокойства относительно предстоящей потери (England & Russo, 2006). В некоторых случаях стенка плодного пузыря может выглядеть “зубчатой”, что указывает на уменьшение количества жидкости в плодном пузыре, что является еще одним предвестником предстоящей потери беременности. (Рисунок 9 ). Задержка в визуализации сердцебиения или брадикардия также могут указывать на аномалии развития (England & Russo, 2006). Задержка развития зачатков конечностей по сравнению с ожидаемым сроком беременности или с нормальными эмбрионами во время той же беременности может указывать на аномалии развития плода до его внутриутробной гибели (England & Russo, 2006).

Рисунок 9

Плодный пузырь с зубчатым краем, что указывает на уменьшение количества жидкости в плодном пузыре, что приводит к уменьшению тургора вокруг внешней стороны пузыря.

При потере эмбриона/плода могут наблюдаться и другие изменения, которые включают потерю плотности эмбриона/плода (более гипоэхогенные) и/или размытость краев самого эмбриона, повышение плотности жидкости желточного мешка, потерю сердцебиения, повышение плотности аллантоисной жидкости и резорбцию жидкости с одновременным утолщением стенки, окружающей плодный пузырь (England and Russo, 2006, Lopate С, личное сообщение) (Рисунок 10a-d).

Рисунок 10

Участки поглощения: (а) пустой гестационный мешок с видимыми жидкостью и оболочками, но без эмбриона; (б) участок поглощения, прилегающий к нормальному гестационному мешку с видимым эмбрионом. Обратите внимание на легкий отек в центре участка поглощения и заметно утолщенную стенку; (в) участок поглощения с выраженным отеком (белая стрелка) и без жидкости; (г) выраженный отек, связанный с поглощением плодного пузыря через пиометру, расположенную дистальнее этого участка.

В случаях плацентита использование высококачественной микрососудистой визуализации (ВМВ допплерографии) позволяет наблюдать низкую скорость микрососудистого потока. Если он увеличивается, это может привести к диагностированию плацентита до развития отека плаценты, который можно измерить, или изменений в эхотекстуре плацентарных интерфейсов. Использование КПУЗИ может продемонстрировать дефекты плацентарного наполнения, указывающие на дисфункцию тканей у брахицефальных плодов с анасаркой и гидроцефалией (Silva и соавт., 2021).

7 ДИАГНОСТИКА АНОМАЛИИ РАЗВИТИЯ ПЛОДА

С помощью ультразвука можно диагностировать множество аномалий развития плода. Anasarca fetalis является одной из самых распространенных аномалий и может развиваться медленно со временем или очень быстро (Siena, Corrò и соавт., 2022; Siena, di Nardo и соавт., 2022; Siena, Romagnoli и др., 2022; Sridevi, 2013). Anasarca fetalis может проявляться накоплением жидкости в ЖК отдельно или в дополнение к накоплению жидкости в брюшной и грудной полостях (Рисунок 11а,b). Другие часто диагностируемые аномалии развития плода включают грыжу брюшной стенки, диафрагмальную грыжу, дефекты позвоночника, такие как сколиоз и инверсия позвоночника, гидроцефалию, почечные кисты и дисплазию, растяжение ЖКТ, двойни, мумифицированные плоды и эмбриональные монстры (Рисунок 11c-e).

Рисунок 11

Anasarca fetalis (а) вид брюшной полости плода с жидкостью вокруг долей печени; (b) вид грудной клетки с жидкостью вокруг легких и сердца; (с) выраженное растяжение ЖКТ из-за обструкции ЖКТ плода или дефекта мышечной или неврологической функции стенки кишечника (напр. аганглиоз); e) врожденная киста почки; f) эмбрионы-близнецы в одном гестационном мешке (эмбрион 1/эмбрион 2) – один или оба обычно поглощаются; g) одинаковые эмбрионы-близнецы с цветным допплером, что позволяет выявить 2 жизнеспособных сердцебиения; g) гестационный мешок, пересекающий тело – место бифуркации предназначено для поглощения.

8 ОЦЕНКА СТРЕССА ПЛОДА

Ультрасонография также регулярно используется для оценки состояния плода на наличие признаков стресса. Частота сердечных сокращений плода (ЧСС) является отличным индикатором стресса плода. В норме ЧСС плода в 2-3 раза превышает ЧСС матери или составляет 220-240 уд/мин (Davidson, 1998; Nyland & Mattoon, 2002; Verstegen и соавт., 1993; Zone & Wanke, 2001). Общепринято считать, что ЧСС > 190 является нормальной, а замедление, особенно длительное (> нескольких минут) или устойчивое, указывает на стресс плода (Gil и соавт., 2014). ЧСС увеличивается с ранних сроков беременности до 20 дней до родов, когда она медленно снижается до родов (Alonge, Beccaglia, и соавт., 2016; Alonge, Mauri, и соавт., 2016; Verstegen и соавт., 1993). Сначала ЧСС находится под симпатическим контролем, что приводит к увеличению частоты сердечных сокращений, а затем, когда в конце беременности начинает развиваться парасимпатический тонус, ЧСС начинает снижаться (Alonge, Beccaglia, и соавт., 2016; Alonge, Mauri, и соавт., 2016). Как у крупных, так и у малых пород ЧСС, как правило, выше, чем у средних (Alonge, Beccaglia, и соавт., 2016; Alonge, Mauri, и соавт., 2016). Частота сердечных сокращений у матери увеличивается на протяжении всей беременности, что, вероятно, связано с необходимостью снабжать увеличивающуюся матку большим количеством крови (Alonge, Beccaglia, и соавт., 2016; Alonge, Mauri, и соавт., 2016). Ускорение сердцебиения плода может быть связано с его движениями (Alonge, Beccaglia, и соавт., 2016; Alonge, Mauri, и соавт., 2016).

В одном исследовании частота сердечных сокращений от 180 до 220 уд/мин считалась признаком легкого стресса плода, тогда как частота сердечных сокращений <180 уд/мин считалась признаком тяжелого дистресса плода из-за гипоксии (Zone & Wanke, 2001). В других исследованиях частота сердечных сокращений плода <140-180 уд/мин считается признаком длительного стресса плода из-за гипоксии (Davidson, 1998; Gil и соавт., 2014 Nyland & Mattoon, 2002; Verstegen и соавт., 1993).

Прерывистые сокращения матки над плодом могут временно значительно снизить частоту сердечных сокращений плода, но она должна вернуться к нормальной частоте в течение 1-2 минут и оставаться в пределах нормы, если нет стресса плода (Gil и соавт., 2014). Эти замедления могут быть вызваны давлением на плод во время пребывания в вагинальном канале или сокращениями матки, сжимающими кровоток через плаценту (Gil и соавт., 2014). Признаки замедления ЧСС могут появиться за 48-72 ч до родов (Gil и соавт., 2014). В общем, ЧСС снижается с приближением родов (Gil и соавт., 2014). У суки с плодами, у которых ЧСС замедляется, а затем ускоряется, с признаками родов (одышка, гнездование и схватки), а затем замедление ЧСС прекращается и признаки родов уменьшаются, может наблюдаться инертность матки, и следует рассмотреть вопрос о кесаревом сечении (Gil и соавт., 2014) (Рисунок 12а,b).

Рисунок 12

Мониторинг ЧССП с помощью ультрасонографии в М-режиме (а) нормальная ЧСС 243; (б) брадикардия ЧСС 105-113.

Оценка ЧСС и соотношения ЧСС/ЧСС может быть полезной для оценки стресса плода больше, чем только ЧСС (Alonge, Beccaglia, и соавт., 2016; Alonge, Mauri, и соавт., 2016). Использование уравнения:

Z=1.8284–0.0137⁢X+0.00014⁢X+0.05071⁢Y–0.00099⁢y⁢2

Где z – соотношение ЧССП:ЧЧСМ; x – прегестационная масса маток в кг; y – количество дней до родов. Как ЧССП, так и ЧССП:ЧЧСМ увеличиваются от 35 до 20 дней до родов, а затем начинают снижаться (Alonge, Beccaglia, и соавт., 2016; Alonge, Mauri, и соавт., 2016).

Стресс плода также можно оценить с помощью допплерометрии пуповинной артерии или средних мозговых артерий плодов (da Silva Leitão и соавт., 2022). При нормальной беременности PSV увеличивается с 4-й недели и до родов. Любое снижение PSV указывает на внутриутробный стресс плода (da Silva Leitão и соавт., 2022). ИП средних мозговых артерий снижается в течение последней трети беременности у нормальных плодов, поэтому любое его увеличение указывает на фетальный стресс (da Silva Leitão и соавт., 2022).

Фетальный стресс также можно оценить, исследуя фетальные жидкости и фето-плацентарные блоки. Повышение эхогенности фетальных жидкостей может указывать на попадание мекония или кровоизлияние в фетальные жидкости из-за преждевременной отслойки плаценты (Zone & Wanke, 2001). Внутриутробная задержка роста может быть задокументирована, если соотношение диаметра живота к бипариетальному диаметру составляет <2, начиная с 48-го дня беременности и до рождения (Zone & Wanke, 2001). Щенки с низким соотношением диаметра живота к бипариетальному диаметру, как правило, весят <20% от среднего веса при рождении для породы и подвержены риску ранней неонатальной гибели (Zone & Wanke, 2001).

Увеличение или уменьшение объема жидкости, окружающей плод, может указывать на разрыв одной или обеих плодных оболочек, нарушение функции плаценты или нарушение глотания плода и отхождения отработанной жидкости. Важно помнить, что с развитием беременности количество жидкости, окружающей плод, уменьшается, а сам плод увеличивается.

Отслойка плаценты может быть частичной или полной, и плод, как правило, не выживает в течение длительного времени после того, как плацента начинает отслаиваться (Рисунок 13а-b). Отек или утолщение плаценты может свидетельствовать о нарушении или изменении кровотока, снижении способности плаценты должным образом отводить отработанные жидкости плода или плацентите (Lopate, личное сообщение). Из опыта автора известно, что нормальная плацента у собак не превышает 1,2 см в своей центральной точке, когда средний отдел плода также находится в пределах середины зональной плаценты, на любой стадии беременности, независимо от породы.

Рисунок 13

Отслойка плаценты: (а) нормальная плацентарная граница – обратите внимание на очень тонкую, четкую белую линию (белая стрелка) между материнской (^) и плодовой частями плаценты (*); (b) несколько расширенная плацентарная граница (белая стрелка); (c1) раннее отделение плаценты – обратите внимание, что материнская и плодовая части разделены безэховой областью кровенаполнения (*); (c2) полное отделение плаценты – плодовая часть плаценты непосредственно прилегает к плоду, в то время как материнская часть остается прикрепленной к стенке матки. Между двумя частями плаценты можно увидеть аллантоисную жидкость; (d) толстая плацента в середине беременности – обратите внимание, что плацента значительно шире эмбриона; (e) плацентит за 1 неделю до родов – обратите внимание на отечную утолщенную плодную часть плаценты (белая стрелка) и утолщенную, неровную материнско-плацентарную границу (*); (f) видеозапись дистрофической минерализации (перепончатого вида) амниона (случайная находка в некоторых беременностях).

Смерть плода документируется отсутствием сердцебиения, когда оно должно присутствовать или когда сверстники явно жизнеспособны (Davidson & Eilts, 2006). Морфология органов плода становится менее четкой в течение 12 часов после смерти плода и становится неразличимой в течение 24 часов (Davidson & Eilts, 2006). Масса плода уменьшается и со временем конденсируется в шарообразную структуру равномерной плотности (Sridevi, 2013) (Изображение 14). Позвоночник, ребра и череп плода могут быть идентифицированы дольше у мумифицированных плодов, чем у нежизнеспособных плодов, которые разлагаются (Sridevi, 2013).

Рисунок 14

Мумифицированный плод, который свернут в клубок – не видно никаких внутренних органов и нельзя визуализировать ЧССП. Череп плода все еще виден, и можно различить грудную клетку.

9 ОЦЕНКА ЖИЗНЕСПОСОБНОСТИ ПЛОДА ДЛЯ РОДОРАЗРЕШЕНИЯ ПУТЕМ КЕСАРЕВА СЕЧЕНИЯ

Серийные ультразвуковые исследования суки в последние дни беременности позволят определить изменения ЧССП, развитие и перистальтику кишечника, характеристики фетальной жидкости и плаценты (Maldonado и др., 2012; Gil и др., 2014; Gil, Garcia, Giannico, & Froes, 2015). В сочетании с мониторингом прогестерона эти параметры плода позволяют клиницисту сделать наилучшее возможное суждение о готовности к родам или ее отсутствии. Развитие и перистальтика кишечника плода обычно усиливаются ко дню родов. Частота сердечных сокращений плодов обычно начинает снижаться за 12-36 часов до начала родов, поскольку плоды начинают удовлетворять или превышать полную потребность плацентарной функции. Начало мониторинга сук за 2-6 дней до ожидаемой даты родов обычно позволяет наиболее точно оценить окончательное созревание плода и его готовность к родам, а также позволит ввести стероид за 24 часа до родов для облегчения легочной функции плода и, таким образом, неонатальной реанимации (Gil, Garcia, & Froes, 2015).

10 ОЦЕНКА СУКИ ПРИ ДИСТОЦИИ

При дистоции у сук часто возникает необходимость выбора между медикаментозным лечением и кесаревым сечением. Медикаментозное лечение можно попробовать, если ЧСС стабильна, плацента хорошо прикреплена, нет признаков неразрешимой фетальной обструкции и если причину дистоции можно устранить (то есть, если гипокальциемия, можно назначить кальций с положительным эффектом, или если присутствует фетальная обструкция, плод можно репозиционировать и извлечь для продолжения родов). Ультразвуковое исследование является важной частью оценки состояния дистокированной суки, поскольку оно позволяет выявить отслойку плаценты и признаки повышенной плотности фетальных жидкостей, что указывает на отхождение мекония при амниотическом или плацентарном кровотечении. Перекрут матки иногда можно диагностировать с помощью УЗИ на основе выраженного отека стенки матки непосредственно возле места перекрута или кровоизлияния в просвет матки или аллантоисное пространство.

11 ИТОГ

Достижения в области ультразвуковых технологий привели к бурному развитию исследований в сфере собачьей беременности. Ультразвук сейчас является незаменимой частью оценки и мониторинга беременной суки. Поскольку мы продолжаем наблюдать за развитием новых технологий, мы, несомненно, разработаем новые способы оценки нормальной и, что более важно, аномальной беременности собак. Возможность предоставлять такую детальную оценку развития плода, функции плаценты, здоровья и стресса плода позволяет клиницистам лучше управлять беременностью с высоким риском для ее успешного завершения.

12 Ссылки на источники

1. Alonge, S., Beccaglia, M., Melandri, M., & Luvoni, G. C. (2016). Prediction of whelping date in large and giant canine breeds by ultrasonography foetal biometry. Journal of Small Animal Practice, 57(9), 479–483. https://doi.org/10.1111/jsap.12534
2. Alonge, S., Mauri, M., Faustini, M., & Luvoni, G. (2016). Feto-maternal heart rate ratio in pregnant bitches: Effect of gestational age and maternal size. Reproduction in Domestic Animals, 51(5), 688–692. https://doi.org/10.1111/rda.12731
3. Batista, P. R., Gobello, C., Rube, A., Barrena, J. P., Re, N. E., & Blanco, P. G. (2018). Reference range of gestational uterine artery resistance index in small canine breeds. Theriogenology, 114, 81–84. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2018.03.015
4. Beccaglia, M., Faustini, M., & Luvoni, G. (2008). Ultrasonographic study of deep portion of diencephalo-telencephalic vesicle for the determination of gestational age of the canine foetus. Reproduction in Domestic Animals, 43(3), 367–370. https://doi.org/10.1111/j.1439-0531.2007.00916.x
5. Beccaglia, M., & Luvoni, G. (2004). Ultrasonographic study during pregnancy of the growth of an encephalic portion in the canine foetus. Veterinary Research Communications, 28, 161–164.
6. Beccaglia, M., & Luvoni, G. (2006). Comparison of the accuracy of two ultrasonographic measurements in predicting the parturition date in the bitch. Journal of Small Animal Practice, 47(11), 670–673. https://doi.org/10.1111/j.1748-5827.2006.00108.x
7. Beccaglia, M., & Luvoni, G. (2012). Prediction of parturition in dogs and cats: Accuracy at different gestational ages. Reproduction in Domestic Animals, 47, 194–196. https://doi.org/10.1111/rda.12006
8. Blanco, P., Arias, D., Rube, A., Barrena, J., Corrada, Y., & Gobello, C. (2009). An experimental model to study resistance index and systolic/diastolic ratio of uterine arteries in adverse canine pregnancy outcome. Reproduction in Domestic Animals, 44, 164–166. https://doi.org/10.1111/j.1439-0531.2009.01369.x
9. Blanco, P., Rodríguez, R., Rube, A., Arias, D., Tórtora, M., Díaz, J., & Gobello, C. (2011). Doppler ultrasonographic assessment of maternal and fetal blood flow in abnormal canine pregnancy. Animal Reproduction Science, 126(1–2), 130–135. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2011.04.016
10. Blanco, P. G., Arias, D. O., & Gobello, C. (2008). Doppler ultrasound in canine pregnancy. Journal of Ultrasound Medicine, 27(12), 1745–1750. https://doi.org/10.7863/jum.2008.27.12.1745
11. Bobic Gavrilovic, B., Andersson, K., & Linde-Forsberg, C. (2007). Reproductive patterns in the domestic dog – a retrospective study of the Drever breed. University of Uppsala.
12. Cartee, R., & Rowles, T. (1984). Preliminary study of the ultrasonographic diagnosis of pregnancy and fetal development in the dog. American Journal of Veterinary Research, 45(7), 1259–1265.
13. Carvalho, C. F. D., Magalhães, J. R., Magalhães, A. M., Guimarães, K. C. D. D. S., Moraes, R. S. D., Sousa, D. B. D., & Amaral, A. V. C. D. (2021). Pulsed-wave Doppler ultrasound in canine reproductive system – Part 2: Use in the routine. Research, Society and Development, 10(5), e52610515352. https://doi.org/10.33448/rsd-v10i5.15352
14. Carvalho, C. F. D., Magalhães, J. R., Martins, A. M., Guimarães, K. C. D. D. S., Moraes, R. S. D., Sousa, D. B. D., & Amaral, A. V. C. D. (2021). Pulsed-wave doppler ultrasound in canine reproductive system – Part 1: Technical aspects. Research, Society and Development, 10(5), e52510515348. https://doi.org/10.33448/rsd-v10i5.15348
15. Cecchetto, M., Milani, C., Vencato, J., Sontas, H., Mollo, A., Contiero, B., & Romagnoli, S. (2017). Clinical use of fetal measurements to determine the whelping day in German shepherd breed bitches. Animal Reproduction Science, 184, 110–119. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2017.07.005
16. Concannon, P. (2000). Canine pregnancy: Predicting parturition and timing events of gestation. Research Gate, 1–8. Retrieved May from chrome-extension://efaidnbmnnnibpcajpcglclefindmkaj. https://www.researchgate.net/profile/Patrick-Concannon-2/publication/237260118_Canine_Pregnancy_Predicting_Parturition_and_Timing_Events_of_Gestation/links/00b4952f6456c8be7e000000/Canine-Pregnancy-Predicting-Parturition-and-Timing-Events-of-Gestation.pdf
17. da Silva Leitão, K. R., de Carvalho, P. V. S., da Silva Barbosa, M. A. P., Sousa, F. d. C. A., Marques, D. C., Alves, J. d. J. R. P., & Alves, F. R. (2022). Fetal distress during the last third of pregnancy in bitches-evaluation by Doppler ultrasound imaging. Acta Scientiae Veterinariae, 50, 1871. https://doi.org/10.22456/1679-9216.123523
18. Davidson, A. P. (1998, Dec 4-6, 1998). Uterine monitoring during pregnancy. In Annual meeting of the society for theriogenology (pp. 123–125). Society for Theriogenology.
19. Davidson, A. P., & Baker, T. W. (2009). Reproductive ultrasound of the bitch and queen. Topics in Companion Animal Medicine, 24(2), 55–63. https://doi.org/10.1053/j.tcam.2008.11.002
20. Davidson, A., & Eilts, B. (2006). Advanced small animal reproductive techniques. Journal of the American Animal Hospital Association, 42(1), 10–17. https://doi.org/10.5326/0420010
21. Di Salvo, P., Bocci, F., Zelli, R., & Polisca, A. (2006). Doppler evaluation of maternal and fetal vessels during normal gestation in the bitch. Research in Veterinary Science, 81(3), 382–388. https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2006.03.004
22. Eilts, B. E., Davidson, A. P., Hosgood, G., Paccamonti, D. L., & Baker, D. G. (2005). Factors affecting gestation duration in the bitch. Theriogenology, 64(2), 242–251. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2004.11.007
23. England, G. C. W., & Allen, W. E. (1990). Studies on canine pregnancy using B-mode ultrasound: Diagnosis of early pregnancy and the number of conceptuses. Journal of Small Animal Practice, 31(7), 321–323. https://doi.org/10.1111/j.1748-5827.1990.tb00819.x
24. England, G. C. W., Allen, W. E., & Porter, D. J. (1990). Studies on canine pregnancy using B-mode ultrasound: Development of the conceptus and determination of gestational age. Journal of Small Animal Practice, 31(7), 324–329. https://doi.org/10.1111/j.1748-5827.1990.tb00821.x
25. England, G. C. W., & Russo, M. (2006). Ultrasonographic characteristics of early pregnancy failure in bitches. Theriogenology, 66(6), 1694–1698. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2006.01.028
26. Feliciano, M., Cardilli, D., Nepomuceno, A., Crivalero, R., Silva, M., Coutinho, L., Oliveira, M., & Vicente, W. (2014). Echobiometrics kidney and renal artery triplex doppler of canine fetuses. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, 66(2), 445–449. https://doi.org/10.1590/1678-41626120
27. Feliciano, M. A. R., Nepomuceno, A. C., Crivalero, R. M., Oliveira, M. E. F., Coutinho, L. N., & Vicente, W. R. R. (2013). Foetal echoencephalography and Doppler ultrasonography of the middle cerebral artery in canine foetuses. Journal of Small Animal Practice, 54(3), 149–152. https://doi.org/10.1111/jsap.12038
28. Gaikwad, S. M., Gulavane, S. U., Kumbhar, U. B., Shelar, R. R., Chaudhari, R. J., & Ribeiro, R. A. (2020). Doppler evaluation of maternal vessels in normal gestation and threatened abortion in canines. Irish Veterinary Journal, 73(15), 1–9. https://doi.org/10.1186/s13620-020-00169-9
29. Giannico, A. T., Gil, E. M. U., Garcia, D. A. A., & Froes, T. R. (2015). The use of Doppler evaluation of the canine umbilical artery in prediction of delivery time and fetal distress. Animal Reproduction Science, 154, 105–112. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2014.12.018
30. Gil, E. M. U., Garcia, D. A. A., & Froes, T. R. (2015). In utero development of the fetal intestine: Sonographic evaluation and correlation with gestational age and fetal maturity in dogs. Theriogenology, 84(5), 681–686. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2015.04.030
31. Gil, E. M. U., Garcia, D. A. A., Giannico, A. T., & Froes, T. R. (2014). Canine fetal heart rate: Do accelerations or decelerations predict the parturition day in bitches? Theriogenology, 82(7), 933–941. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2014.04.025
32. Gil, E. M. U., Garcia, D. A. A., Giannico, A. T., & Froes, T. R. (2015). Use of B-mode ultrasonography for fetal sex determination in dogs. Theriogenology, 84(6), 875–879. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2015.05.020
33. Gil, E. M. U., Garcia, D. A. A., Giannico, A. T., & Froes, T. R. (2018). Early results on canine fetal kidney development: Ultrasonographic evaluation and value in prediction of delivery time. Theriogenology, 107, 180–187. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2017.11.015
34. Groppetti, D., Vegetti, F., Bronzo, V., & Pecile, A. (2015). Breed-specific fetal biometry and factors affecting the prediction of whelping date in the German shepherd dog. Animal Reproduction Science, 152, 117–122. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2014.11.018
35. Kim, B. S., & Son, C. H. (2007). Time of initial detection of fetal and extra-fetal structures by ultrasonographic examination in miniature schnauzer bitches. Journal of Veterinary Science, 8(3), 289–293. https://doi.org/10.4142/jvs.2007.8.3.289
36. Kutzler, M. A., Yeager, A. E., Mohammed, H. O., & Meyers-Wallen, V. N. (2003). Accuracy of canine parturition date prediction using fetal measurements obtained by ultrasonography. Theriogenology, 60(7), 1309–1317. https://doi.org/10.1016/S0093-691X(03)00146-8
37. Lenard, Z., Hopper, B., Lester, N., Richardson, J., & Robertson, I. (2007). Accuracy of prediction of canine litter size and gestational age with ultrasound. Australian Veterinary Journal, 85(6), 222–225. https://doi.org/10.1111/j.1751-0813.2007.00162.x
38. Levstein-Volanski, R. (2008). Evaluation of tests commonly used to predict parturition date in the bitch. University of Guelph.
39. Luvoni, G., & Beccaglia, M. (2006). The prediction of parturition date in canine pregnancy. Reproduction in Domestic Animals, 41(1), 27–32. https://doi.org/10.1111/j.1439-0531.2006.00641.x
40. Luvoni, G. C., & Grioni, A. (2000). Determination of gestational age in medium and small size bitches using ultrasonographic fetal measurements. Journal of Small Animal Practice, 41(7), 292–294. https://doi.org/10.1111/j.1748-5827.2000.tb03204.x
41. Maldonado, A. L. L., Araujo Júnior, E., Mendonça, D. S., Nardozza, L. M. M., Moron, A. F., & Ajzen, S. A. (2012). Ultrasound determination of gestational age using placental thickness in female dogs: An experimental study. Veterinary Medicine International, 2012, 850867. https://doi.org/10.1155/2012/850867
42. Maronezi, M. C., Simões, A. P. R., Uscategui, R. A., Pavan, L., Rodrigues, M. G., Mariano, R. S., Santos, V. J., & Feliciano, M. A. (2021). Gestational echobiometry in brachycephalic bitches using high-definition ultrasonography. Pesquisa Veterinária Brasileira, 41, 1–8. https://doi.org/10.1590/1678-5150-PVB-6650
43. Michel, E., Spörri, M., Ohlerth, S., & Reichler, I. (2011). Prediction of parturition date in the bitch and queen. Reproduction in Domestic Animals, 46(5), 926–932. https://doi.org/10.1111/j.1439-0531.2011.01763.x
44. Milani, C., Artusi, E., Drigo, M., Mateus, L., Siena, G., Gelli, D., Falomo, M. E., & Romagnoli, S. (2020). Ultrasonographic analysis of fetal gastrointestinal motility during the peripartum period in the dog. Animal Reproduction Science, 219, 106514. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2020.106514
45. Miranda, S. A., & Domingues, S. F. S. (2010). Conceptus ecobiometry and triplex Doppler ultrasonography of uterine and umbilical arteries for assessment of fetal viability in dogs. Theriogenology, 74(4), 608–617. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2010.03.008
46. Nautrup, C. P. (1998). Doppler ultrasonography of canine maternal and fetal arteries during normal gestation. Reproduction, 112(2), 301–314. https://doi.org/10.1530/jrf.0.1120301
47. Nyland, T. G., & Mattoon, J. (2002). Ovaries and uterus. In Small Animal Diagnostic Ultrasound (pp. 231–249). WB Saunders.
48. Okkens, A., Hekerman, T., De Vogel, J., & Van Haaften, B. (1993). Influence of litter size and breed on variation in length of gestation in the dog. Veterinary Quarterly, 15(4), 160–161.
49. Okkens, A., Teunissen, J., Van Osch, W., Van Den Brom, W., Dieleman, S., & Kooistra, H. (2001). Influence of litter size and breed on the duration of gestation in dogs. Journal of Reproduction and Fertility-Supplement, 57, 193–197.
50. Orlandi, R., Vallesi, E., Boiti, C., Polisca, A., Troisi, A., Righi, C., & Bargellini, P. (2019). Contrast-enhanced ultrasonography of maternal and fetal blood flows in pregnant bitches. Theriogenology, 125, 129–134. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2018.10.027
51. Ramasamy, A., Sridevi, P., Jeyaraja, K., & Chandrasekar, M. (2016). Doppler ultrasonography of uterine artery in pregnant canines-a preliminary study. Indian Journal of Animal Reproduction, 37(2), 46–47.
52. Shille, V., & Gontarek, J. (1985). The use of ultrasonography for pregnancy diagnosis in the bitch. Journal of the American Veterinary Medical Association, 187(10), 1021–1025.
53. Siena, G., Corrò, M., Zanardello, C., Foiani, G., Romagnoli, S., Ferré-Dolcet, L., & Milani, C. (2022). A case report of a rapid development of fetal anasarca in a canine pregnancy at term. Veterinary Research Communications, 46(2), 597–602. https://doi.org/10.1007/s11259-021-09860-w
54. Siena, G., di Nardo, F., Romagnoli, S., Mollo, A., Contiero, B., & Milani, C. (2022). Relationship between days before parturition and fetal kidney length, cortical thickness, medullary thickness and their ratio in dogs. Theriogenology, 194, 58–63. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2022.09.021
55. Siena, G., & Milani, C. (2021). Usefulness of maternal and fetal parameters for the prediction of parturition date in dogs. Animals, 11(3), 878. https://doi.org/10.3390/ani11030878
56. Siena, G., Romagnoli, S., Drigo, M., Contiero, B., di Nardo, F., & Milani, C. (2022). Ultrasonographic changes in fetal gastrointestinal motility during the last ten days before parturition in dogs. Frontiers in Veterinary Science, 9, 1000975. https://doi.org/10.3389/fvets.2022.1000975
57. Silva, P., Maronezi, M. C., Padilha-Nakaghi, L. C., Gasser, B., Pavan, L., Nogueira Aires, L. P., Russo, M., Spada, S., Ramirez Uscategui, R. A., Moraes, P. C., & Rossi Feliciano, M. A. (2021). Contrast-enhanced ultrasound evaluation of placental perfusion in brachicephalic bitches. Theriogenology, 173, 230–240. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2021.08.010
58. Socha, P., & Janowski, T. (2011). Predicting the parturition date in Yorkshire terrier and Golden retriever bitches using ultrasonographic fetometry. Bulletin of the Veterinary Institute in Pulawy, 55(1), 71–75.
59. Socha, P., & Janowski, T. (2018). Specific fetometric formulas of ICC and BP for calculating the parturition date in the miniature breeds of canine. Reproduction in Domestic Animals, 53(2), 545–549. https://doi.org/10.1111/rda.13143
60. Son, C.-H., Jeong, K.-A., Kim, J.-H., Park, I.-C., Kim, S.-H., & Lee, C.-S. (2001). Establishment of the prediction Table of parturition day with ultrasonography in small pet dogs. Journal of Veterinary Medical Science, 63(7), 715–721. https://doi.org/10.1292/jvms.63.715
61. Sridevi, P. (2013). Ultrasonographic diagnosis and monitoring of pregnancy in the bitch – a review. Journal of Veterinary Animal Science, 44, 1–7.
62. Toal, R. L., Walker, M. A. & Henry, G. A. (1986). A comparison of real-time ultrasound, palpation and radiography in pregnancy detection and litter size determination in the bitch. Veterinary radiology, 27(4), 102–108.
63. Umamageswari, J., Sridevi, P., & Joseph, C. (2018). Doppler indices of umbilical artery, utero-placental artery and fetal aorta during normal gestation in bitches. The Indian Journal of Animal Reproduction, 39(1), 41–43.
64. Verstegen, J. P., Silva, L. D., Onclin, K., & Donnay, I. (1993). Echocardiographic study of heart rate in dog and cat fetuses in utero. Journal of Reproduction and Fertility. Supplement, 47, 175–180.
65. Vieira, C. D. A., Bittencourt, R. F., Biscarde, C. E. A., Fernandes, M. P., Nascimento, A. B., Romão, E. A., Carneiro, I. D. M. B., Silva, M. A. D. A., Barreto, R. O., & Loiola, M. V. G. (2020). Estimated date of delivery in Chihuahua breed bitches, based on embryo-fetal biometry, assessed by ultrasonography. Animal Reproduction, 17(3), e20200037. https://doi.org/10.1590/1984-3143-ar2020-0037
66. Yeager, A., Mohammed, H., Meyers-Wallen, V., Vannerson, L., & Concannon, P. (1992). Ultrasonographic appearance of the uterus, placenta, fetus, and fetal membranes throughout accurately timed pregnancy in beagles. American Journal of Veterinary Research, 53(3), 342–351.
67. Yeager, A. E., & Concannon, P. W. (1990). Association between the preovulatory luteinizing hormone surge and the early ultrasonographic detection of pregnancy and fetal heartbeats in beagle dogs. Theriogenology, 34(4), 655–665. https://doi.org/10.1016/0093-691X(90)90021-K
68. Zone, M., & Wanke, M. (2001). Diagnosis of canine fetal health by ultrasonography. Journal of Reproduction and Fertility. Supplement, 57, 215–219.